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Medicina Periodontal: o potencial efeito de infecções bucais sobre condições sistêmicas Mario Vianna Vettore.

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2 Medicina Periodontal: o potencial efeito de infecções bucais sobre condições sistêmicas Mario Vianna Vettore

3 O que é a Periodontia Médica ou Medicina Periodontal?

4 Teoria da Infecção Focal A possível influência de condições bucais sobre outros sistemas e órgãos, desencadeando diferentes enfermidades foi sugerida por Hunter em OReilly & Claffey, 2000.

5 Teoria da Infecção Focal Os focos ou lesões infecciosas (incluindo na cavidade bucal), de natureza bacteriana, seriam capazes de se disseminarem, resultando em infecções sistêmicas em tecidos contínuos ou não (OReilly & Claffey, 2000; Apud: Billings, 1912).

6 TEORIA DA INFECÇÃO FOCAL TEORIA DA INFECÇÃO FOCAL ( SÉCULO IX E INÍCIO DO XX ) ( SÉCULO IX E INÍCIO DO XX ) INICIAÇÃO E PROGRESSÃO DE DOENÇAS INFLAMATÓRIAS (ARTRITE ÚLCERA PÉPTICA E APENDICITE ) EXODONTIA

7 Porque a teoria da infecção focal não se sustentou? Poucos estudos: falta de evidências científicas. Limitações dos métodos científicos: comprometimento da validade dos estudos.

8 Porque a teoria da infecção focal renasceu? Avanços na área da Epidemiologia, Estatística e Biologia Molecular. 1. Possibilidade de estudar desfechos de natureza multifatorial. 2. Análise dos critérios de causalidade, especialmente a temporalidade. 3. Critérios para avaliar a validade dos estudos. 4. Análise do conjunto de estudos considerando o nível de evidência (observacionais x intervenção). 5. Investigação de mediadores do processo, como aspectos microbiológicos e inflamatórios.

9 Quais as características da doença periodontal que poderiam sugerir seu potencial efeito sobre a saúde sistêmica?

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11 Comunidade microbiana indefinida associada à superfície do dente, ou a qualquer outro material duro não-descamativo (Wilderer & Charaklis, 1989) BIOFILME DENTAL

12 P. gingivalis T. denticola T.forsythia C. gracilis C. rectus C. showae E. nodatum F. nuc nucleatum F. nuc polymorphum F. nuc vincentii F. periodonticum M. micros P. intermedia P. Nigrescens S. constellatus V. parvula A. odontolyticus S. mitis S. sanguinis S. oralis S. gordonii S. intermedius A. actino a e b C. gingivalis C. ochracea C. sputigena E. corrodens COMPLEXOS MICROBIANOS Socransky et al 1998 A. gerencseriae A. israelii A. naeslundi 2 E. saburreum G. morbillorum L. buccalis N. mucosa P. melaninogenica P. acnes I e II S. noxia S. anginosus T. socranskii

13 P. gingivalis B. forsythus T. denticola Actinobacillus actinomycetencomitans BACTEREMIACITOCINAS PRÓ-INFLAMATÓRIAS LOCAL SISTÊMICA Periodontopatógenos Periodontite crônicaPeriodontite agressiva

14 DOENÇA SISTÊMICAS QUE PODEM SER AFETADAS PELA DOENÇA PERIODONTAL PREMATURIDADE E BAIXO PESO AO NASCIMENTO DOENÇA CARDIOVASCULAR DIABETES MELLITUS ENDOCARDITE BACTERIANA PNEUMONIA BACTERIANA

15 DOENÇA PERIODONTAL E DOENÇA CARDIOVASCULAR

16 Doença Periodontal Microorganismos PGE 2 IL1- TNF- IL6 DOENÇA CARDIOVASCULAR Agregação plaquetária e formação de trombo. Vasos sanguíneos Microorganismos PGE 2 IL1- TNF- IL6 CIRCULAÇÃO SANGUÍNEA INFARTO DO MIOCÁRDIO Plausibilidade biológica

17 A doença periodontal aumenta o risco para doença cardiovascular? Odds ratios ou riscos relativos 7 estudos transversais 2 estudos caso-controles Cunha-Cruz & Nadanovsky 2003 Does periodontal disease cause cardiovascular disease? Analysis of epidemiological evidences Cad Saude Publica (2):

18 Riscos relativos 7 estudos coorte 1 estudo de intervenção A doença periodontal aumenta o risco para doença cardiovascular? Cunha-Cruz & Nadanovsky 2003 Does periodontal disease cause cardiovascular disease? Analysis of epidemiological evidences Cad Saude Publica (2):

19 Riscos relativos Doença cardíaca coronoariana e doença periodontal 8 estudos 2 encontraram associação Khader et al Periodontal Diseases and the Risk of Coronary Heart and Cerebrovascular Diseases: A Meta-Analysis. Journal of Periodontology 75(8): A doença periodontal aumenta o risco para doença cardiovascular?

20 Riscos relativos Doença cerebrovascular e doença periodontal 6 estudos 3 encontraram associação Khader et al Periodontal Diseases and the Risk of Coronary Heart and Cerebrovascular Diseases: A Meta-Analysis. Journal of Periodontology 75(8): A doença periodontal aumenta o risco para doença cardiovascular?

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22 DOENÇA PERIODONTAL E PARTO PREMATURO BAIXO PESO AO NASCER

23 Doença Periodontal Microorganismos PGE 2 IL1- TNF- IL6 PREMATURIDADE Contração uterina, dilatação cervical e ruptura da membrana Placenta Microorganismos PGE 2 IL1- TNF- IL6 CIRCULAÇÃO SANGUÍNEA PARTO PREMATURO Rezende, J. & Montenegro, C. A. B. (1999) Obstetrícia Fundamental, Guanabara Koogan, 8ª ed. Rio de Janeiro. Plausibilidade biológica

24 Doença Periodontal PGE 2 TNF- PGE 2 CIRCULAÇÃO SANGUÍNEA Placenta PGE 2 TNF- Afetam o desenvolvimento intra-uterino Potencial de causar necrose isquêmica em tumores Previne a absorção e utilização de lipídeos e nutrientes Beutler B, Cerami A. The biology of cachectin/TNF--a primary mediator of the host response. Annu Rev Immunol. 1989;7: BAIXO PESO AO NASCER Plausibilidade biológica

25 PREMATURIDADE E BAIXO PESO AO NASCIMENTO

26 Maior prevalência e severidade da gengivite em gestantes CRONOLOGIA DOS ESTUDOS: DOENÇA PERIODONTAL GESTAÇÃO/PUERPÉRIO 1 0 experimento em animais com patógeno periodontal 1960 Estudos sobre a etiopatogenia da gengivite em gestantes 1942 Gengivite gravídica 1 0 estudo epidemiológico 1972 Demonstração da influência de inoculação de endotoxinas bacterianas e E. coli sobre embriões de animais 1992 A inoculação intracervical de E. coli e T. cruzi durante a gestação de coelhas gerou o aumento de IL-1β, IL-1α, TFN-α e PG-E2 nos fluidos amnióticos estudo de coorte e 1 0 ensaio clínico revisão sistemática Estudos que associam a DP como fator de risco para P/BPN

27 As infecções podem levar a P/BPN por mecanismos diversos Motivando a hipertermia (infecção aguda), que influencia diretamente o aumento da cinética uterina; Acometendo diretamente o concepto ou a placenta de modo que o feto pode vir a falecer, interrompendo-se a gestação antes do termo; Determinando amnionite e conseqüente amniorrexe prematura; reduzindo o suprimento vascular na região placentária pela ação de mediadores inflamatórios produzidos pela infecção. Rezende & Montenegro 1992 Infecções subclínicas maternas e o critério de associação com a doença periodontal

28 A associação do parto prematuro com infecções é suportada por estudos que detectaram elevados níveis de bacteróides em gestantes com prematuridade Minkoff et al., 1984; Mc Donald et al., 1995 Os partos prematuros que decorrem de infecções são indiretamente mediadas pelo deslocamento de produtos bacterianos como endotoxinas (lipopolissacarídeos) e pela ação de mediadores inflamatórios produzidos pela gestante Gibbs et al., 1992

29 Periodontal infection and preterm low birth weight: a systematic review of epidemiologic studies and reviews Vettore MV, Leão ATT, Sheiham A, Leal MC. Revisão crítica dos estudos analíticos que relacionam a doença periodontal como possível fator de risco para a prematuridade e o baixo peso ao nascer.

30 Número total de estudos e estudos que mostraram associação entre doença periodontal e parto prematuro/baixo peso ao nascer TotalCaso-controleCoorteEnsaio Clínico Número total de estudos Número de estudos que encontraram associação

31 RESULTADOS Estudos caso-controle apresentaram razões de chances que variaram de 0,8 [ ] (Davenport et al 2002) a 7,9 [ ] (Offenbacher et al 1996). Em estudos de coorte o risco relativo 1.9 [ ] (Rajapakse et al 2005) a 4.5 [ ] (Jeffcoat et al 2001). Nos ensaios clínicos, López et al (2002) encontraram uma redução nas taxas de P/BPN 4,7 vezes maior no grupo tratado para periodontite, enquanto Mitchell-Lewis et al (2001) não encontraram reduções significativas.

32 Resultados Inconsistência nos achados dos estudos sobre a associação entre a doença periodontal e a prematuridade e/ou baixo peso ao nascer. Variações metodológicas sobre a medição da doença periodontal Diferentes desfechos gestacionais foram avaliados, usando diferentes métodos. Limitações metodológicas em muitas pesquisas, principalmente a falta de controle para variáveis de confusão.

33 VARIAÇÕES METODOLÓGICAS E CONSIDERAÇÕES Idade Variou de 16,7 a 27,6 anos. A doença periodontal apresenta prevalência relevante após os 30 anos. Pouca prevalência da exposição de interesse. Variáveis de confusão Variáveis de confusão controladas por estudo: entre 3 e 10. Pouco controle sobre: acesso à serviços, diabetes, antibióticos, nível socioeconômico e tabagismo. Confiabilidade do(s) examinador(es) 17 estudos clínicos: 4 relatam o grau de confiabilidade. Avaliação da exposição 13 diferentes definições de caso de doença periodontal. Desfecho estudado 4 desfechos: prematuridade, baixo peso ao nascer, prematuridade e baixo peso ao nascer, prematuridade e/ou baixo peso ao nascer. Avaliação da prematuridade 13 estudos: 6 descreveram o método de aferição da IG. Variação nos métodos: Ultrassom (em epócas), Capurro, Dubowitz, DUM, New Ballard.

34 Estudo Caso-controle Objetivo: Investigar a relação entre infecção periodontal materna e prematuridade/baixo peso ao nascer Casuística: N = 542 puérperas Grupo controle = 393 Grupos de Casos: Puérperas de recém-natos prematuros = 110 Puérperas de recém-natos com BPN = 96 Puérperas de recém-natos prematuros e BPN = 63 The relationship between periodontitis and preterm low birth weight Vettore, M.V.; Leal, M.do C.; Leão, A.; Lamarca, G.A.; Sheiham, A.

35 Critérios de seleção das participantes Idade 30 anos com até 3 dias de pós-parto Gestação atual com recém-nato vivo não gemelar Presença de mais de 15 dentes naturais Não ter recebido tratamento periodontal nos últimos 6 meses Não ter usado antibióticos na última semana Foram excluídas mulheres HIV positivas, hipertensas e diabéticas

36 Definição de desfechos Prematuridade Neonatos oriundos de gestações < 37 semanas completas Métodos: DUM e método do Capurro Utilizou-se a informação da DUM, e na sua ausência utilizou-se o método do Capurro. Isso ocorreu em 20% das puérperas. Confiabilidade entre a DUM e o Capurro: Coeficiente de Correlação Intra-Classe = 0,92. Baixo peso ao nascer Recém-nascidos com menos de 2500 g foram considerados de baixo peso ao nascer. O peso de todos os recém-nascidos foi registrado com balanças calibradas imediatamente após o parto (em gramas).

37 Exame clínico periodontal Medidas Clínicas Periodontais Índice de Placa Visível Presença de cálculo visível Índice de Sangramento à Sondagem Profundidade de bolsa à sondagem (PBS) Nível clínico de inserção (NCI). Instrumentos Sonda periodontal modelo Carolina do Norte milimetrada com 15 mm(Hu-Friedy®) Espelhos bucais planos número 5 (Hu-Friedy®) Focos de luz fixados à região frontal do examinador (Head light, model Trilhas & Rumos)

38 CO-VARIÁVEIS Características demográficas, antropométricas, sócio-econômicas e ocupacionais. Ansiedade, depressão, satisfação com a gravidez, uso de métodos de contraceptivos para evitar a gravidez, satisfação da mãe e do pai em relação à gravidez atual. Tipo de parto, proporção peso/idade gestacional, número de partos anteriores, história de prematuridade, BPN prévio, intervalo entre o último parto e o atual. Cuidados pré-natais, doenças ocorridas durante a gestação, consumo de bebidas alcoólicas, hábito de fumar antes e durante a gestação e uso drogas ilícitas, atividades físicas e violência durante a gravidez.

39 Control (n=393) Low Birth Weight (n = 96) P*Preterm (n = 110) P*Preterm and Low Birth Weight (n = 63) P* N of teeth23.4 ± ± ± ± VPIMean ± SD50.2 ± ± ± ± %54.9 ± ± ± ± BOPMean ± SD17.5 ± ± ± ± %19.7 ± ± ± ± CalculusMean ± SD8.7 ± ± ± ± %10.4 ± ± ± ± PPDMean ± SD2.5 ± ± ± ± mmMean ± SD16.8 ± ± ± ± %12.3 ± ± ± ± mmMean ± SD3.8 ± ± ± ± %2.8 ± ± ± ± mmMean ± SD0.6 ± ± ± ± %0.4 ± ± ± ± RESULTADOS

40 Control (n=393) Low Birth Weight (n = 96) P*Preterm (n = 110) P*Preterm and Low Birth Weight (n = 63) P* N of teeth23.4 ± ± ± ± CALMean ± SD2.6 ± ± ± ± mmMean ± SD69.1 ± ± ± ± %50.1 ± ± ± ± mmMean ± SD20.5 ± ± ± ± %15.2 ± ± ± ± mmMean ± SD5.9 ± ± ± ± %4.5 ± ± ± ± mmMean ± SD1.7 ± ± ± ± %1.3 ± ± ± ± PPD 4 mm and CAL 3 mm Mean ± SD16.7 ± ± ± ± %12.2 ± ± ± ± RESULTADOS

41 Odds ratios não ajustadas entre doença periodontal e prematuridade 1) 1sítio PB5mm em cada quadrante 2) 1sítio PB4mm e 50%SS 3) 4sítios PB3,5mm 4) Média PB, IP e SS > mediana 5) >3sítios NI3mm 6) 5sítios NI3mm 7) 60%sítios NI3mm 8) 4sítios NI3mm e PB4mm 9) 4dentes 1sítio NCI3mm e PB4mm 10) >5%sítios PB5mm e NI3mm 11) sítio PB5mm e 2sítios NI>6mm e SS>5% 12a) 1sítio PB>3mm ou NI>2mm 12b) 4sítios PB5mm e NI2mm 13a) 3sítios NI3mm 13b) 90%sítios NI3mm 14a) 2-10sítios PD4mm 14b) 11-23sítios PD4mm 14c) 24sítios PD4mm 15a) PIL 8-46mm 15b) PIL 47-99mm 15c) PIL 100mm

42 Odds ratios não ajustadas entre doença periodontal e baixo peso ao nascer 1) 1sítio PB5mm em cada quadrante 2) 1sítio PB4mm e 50%SS 3) 4sítios PB3,5mm 4) Média PB, IP e SS > mediana 5) >3sítios NI3mm 6) 5sítios NI3mm 7) 60%sítios NI3mm 8) 4sítios NI3mm e PB4mm 9) 4dentes 1sítio NCI3mm e PB4mm 10) >5%sítios PB5mm e NI3mm 11) sítio PB5mm e 2sítios NI>6mm e SS>5% 12a) 1sítio PB>3mm ou NI>2mm 12b) 4sítios PB5mm e NI2mm 13a) 3sítios NI3mm 13b) 90%sítios NI3mm 14a) 2-10sítios PD4mm 14b) 11-23sítios PD4mm 14c) 24sítios PD4mm 15a) PIL 8-46mm 15b) PIL 47-99mm 15c) PIL 100mm

43 Odds ratio não ajustadas entre doença periodontal e prematuridade e/ou baixo peso ao nascer 1) 1sítio PB5mm em cada quadrante 2) 1sítio PB4mm e 50%SS 3) 4sítios PB3,5mm 4) Média PB, IP e SS > mediana 5) >3sítios NI3mm 6) 5sítios NI3mm 7) 60%sítios NI3mm 8) 4sítios NI3mm e PB4mm 9) 4dentes 1sítio NCI3mm e PB4mm 10) >5%sítios PB5mm e NI3mm 11) sítio PB5mm e 2sítios NI>6mm e SS>5% 12a) 1sítio PB>3mm ou NI>2mm 12b) 4sítios PB5mm e NI2mm 13a) 3sítios NI3mm 13b) 90%sítios NI3mm 14a) 2-10sítios PD4mm 14b) 11-23sítios PD4mm 14c) 24sítios PD4mm 15a) PIL 8-46mm 15b) PIL 47-99mm 15c) PIL 100mm

44 Odds ratio não ajustadas entre doença periodontal e prematuridade e baixo peso ao nascer 1) 1sítio PB5mm em cada quadrante 2) 1sítio PB4mm e 50%SS 3) 4sítios PB3,5mm 4) Média PB, IP e SS > mediana 5) >3sítios NI3mm 6) 5sítios NI3mm 7) 60%sítios NI3mm 8) 4sítios NI3mm e PB4mm 9) 4dentes 1sítio NCI3mm e PB4mm 10) >5%sítios PB5mm e NI3mm 11) sítio PB5mm e 2sítios NI>6mm e SS>5% 12a) 1sítio PB>3mm ou NI>2mm 12b) 4sítios PB5mm e NI2mm 13a) 3sítios NI3mm 13b) 90%sítios NI3mm 14a) 2-10sítios PD4mm 14b) 11-23sítios PD4mm 14c) 24sítios PD4mm 15a) PIL 8-46mm 15b) PIL 47-99mm 15c) PIL 100mm

45 Medidas clínicas da doença periodontal destrutiva observadas em uma amostra de 542 mulheres não foram mais graves nos grupos de puérperas que tiveram bebês prematuros, com baixo peso ao nascer, prematuros e/ou com BPN, e prematuros e com BPN, em relação ao grupo controle. A doença periodontal não esteve associada à P/BPN utilizando 15 diferentes pontos de corte para a definição de periodontite. CONCLUSÕES

46 Estudo Caso-controle Objetivo: Investigar a relação entre parâmetros clínicos e microbiológicos periodontais e prematuridade/baixo peso ao nascer Casuística: N = 116 puérperas Grupo controle = 66 Grupos de Casos: Puérperas de recém-natos prematuros = 40 Puérperas de recém-natos com BPN = 35 Puérperas de recém-natos prematuros e BPN = 25 Puérperas de RN prematuros e/ou BPN = 50 The relationship between periodontitis and preterm low birth weight Vettore, M.V.; Leal, M.do C.; Leão, A.; Feres, M.; Sheiham, A.

47 Coleta de Amostras de Biofilme Amostras de biofilmes bacterianos subgengivais Obtidas de 2 sítios/pacientes de puérperas Ocorreu sempre anteriormente às medições clínicas periodontais. Nas pacientes com doença periodontal: 2 sítios com maior PBS em diferentes quadrantes. Nas pacientes sem PBS 3mm: 2 sítios aleatórios localizados em diferentes quadrantes.

48 Determinação microbiológica do biofilme bacteriano subgengival Técnica de Checkerboard DNA-DNA hybridization Foram usadas sondas de DNA específicas para 39 espécies Essas espécies foram selecionadas devido a sua associação com diferentes tipos de doenças e saúde periodontais

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51 Comparação das médias de proporções de cada complexo microbiano nas amostras de placa subgengival entre os grupos

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53 Estudo Microbiológico Os resultados microbiológicos corroboraram com os achados clínicos. Não se encontrou associação entre os níveis e proporções de patógenos periodontais identificados em áreas subgengivais das puérperas com os desfechos de prematuridade, baixo peso ao nascer (BPN), prematuridade e/ou BPN, e prematuridade e/ou BPN. Os grupos de casos e controles não diferiram em relação à média de proporções dos complexos microbianos. Os níveis de Treponema Socranskii estiveram menores nas puérperas com prematuridade, e com prematuridade e BPN.CONCLUSÕES

54 Medicina Periodontal: o que podemos concluir até o momento? Falta de padrão metodológico entre os estudos. Dificuldade de comparação dos resultados. Carência de evidências científicas de um real efeito da doença periodontal sobre condições sistêmicas.

55 Medicina Periodontal e a Saúde Pública Do ponto de vista da saúde pública, importantes questões advém de resultados de pesquisas que concluem pela associação: Devemos alertar as gestantes ou as mulheres que pretendem engravidar a procurar tratamento periodontal para evitar bebês prematuros e com baixo peso ao nascer? É ético despertar ansiedade e medo entre as mulheres quando não existe uma correta evidência sobre a relação entre a doença periodontal e desfechos da gestação? Qual o impacto de tais afirmações na imprensa leiga e no âmbito dos serviços de saúde? Principalmente em países, como o Brasil, onde o acesso aos serviços odontológicos é limitado afirmações categóricas acerca desta associação podem criar uma demanda artificial e desnecessária por serviços de saúde comprometendo ainda mais a cobertura e resolutividade de tais serviços. Vettore MV, Sheiham A, Peres MA. Low birth weight and periodontal diseases association. Rev Saúde Pública (1):184-6

56 Proposta de método para a definição de caso de infecção periodontal para estudos em medicina periodontal. Dado clínico empírico que se correlacione com uma medida que reproduza os efeitos deletérios da doença periodontal. A lógica é ter uma medida clínica da doença periodontal que reproduza a lesão ou ferida, considerando a carga bacteriana e a produção local dos mediadores inflamatórios. Factível para estudos epidemiológicos devido ao alto custo de análises laboratoriais.

57 Descrição do Método Para mensurar a PIL, os sítios com PBS 4 mm e NCI 4 mm são somados fornecendo uma medida contínua de carga de doença periodontal. O vetor [d i] é gerado: d i = xi se xi 4 mm x i : medida de PBS em mm de sítios com NCI 4 mm A PIL é expressa pela soma de todas as PBS 4 mm em sítios NCI 4 mm. PIL = Validação Foram testadas associações entre a PIL e medidas clínicas periodontais, e microorganismos associados à saúde e doença periodontais. Descrição e validação do Periodontal Inflammatory Load

58 Parâmetros Clínicos Complexo Azul Complexo Roxo Complexo Amarelo Complexo Verde Complexo Laranja Complexo Vermelho Outras espécies e novas sondas de DNA PIL -0,0940,035-0,009-0,038 0,289* -0,019 Média de PBS 0,048 0,233 *0,240* 0,0740,1780,1610,072 % PBS 4mm -0,0640,0720,027-0,0160,175 0,308* 0,010 % PBS 5mm -0,214* -0,178 -0,333*-0,240* -0,0470,147 -0,256* Média de NCI 0,070 0,218*0,190* 0,105 0,190* 0,1660,076 % NCI 3mm 0,145 0,291*0,284* 0,164 0,239* 0,1810,147 % PBS 4mm e NCI 4mm - 0,1130,006-0,0080,0130,1650,252*-0,002 Correlação entre parâmetros clínicos periodontais e as médias de contagens dos complexos microbianos.

59 Parâmetros clínicosP. gingivalisT. denticolaT. forsythia PIL0,242*0,237*0,294* Média de PBS0,1000,059 0,178 % PBS 4 mm0,255*0,250* 0,312* % PBS 5 mm0,0850,106 0,159 Média de NCI0,1130,075 0,169 % NCI 3 mm0,0920,107 0,183* % PBS 4mm e0,238*0,161 0,259* NCI 4 mm Correlação entre parâmetros clínicos da doença periodontal e as médias de contagens de patógenos periodontais

60 Contagem x 10 6 Média de contagens dos complexos bacterianos entre os 4 grupos formados pela distribuição dos quartis da medida PIL. Nível 1 Nível 2 Nível 3 Nível 4 Distribuição em quartis da medida PIL Nível 1: 0 to 7 mm Nível 3: 45 to 100 mm Nível 2: 8 to 45 mm Nível 4: 101 mm ou mais As cores das barras representam os complexos microbianos descritos por Socransky et al 1988.

61 Média de proporções dos complexos bacterianos entre os 4 grupos formados pela distribuição dos quartis da PIL. Nível 1 Nível 2 Nível 3 Nível 4 Distribuição em quartis da medida PIL Nível 1: 0 to 7 mm Nível 3: 45 to 100 mm Nível 2: 8 to 45 mm Nível 4: 101 mm ou mais As cores dos gráficos representam os complexos microbianos descritos por Socransky et al 1988.

62 Apesar de se correlacionar diretamente com os patógenos periodontais, e inversamente com os microorganismos associados à saúde, estas associações não foram fortes.CONCLUSÕES


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