Fragmentação de ecossistemas e suas conseqüências para as aves Andréa Mayumi C. Sendoda Mauro T. Junior Renato Sousa Recoder Sabrina Outeda Jorge

Introdução A fragmentação de ecossistemas é um fenômeno amplamente distribuído e associado à expansão de fronteiras e desenvolvimento humano. Agricultura, pecuária e desenvolvimento urbano originam paisagens fragmentadas, contendo remanescentes da vegetação natural circundados por matriz de vegetação alterada/exótica ou urbanizada.

Introdução O desmatamento produz mudanças na composição das comunidades de aves florestais, porém as espécies não respondem igualmente aos efeitos da fragmentação: algumas spp não sobrevivem em fragmentos pequenos algumas aumentam a abundância relativa em fragmentos isolados algumas spp estão ausentes em fragmentos com área e qualidade aparentemente suficiente para suprir os seus requerimentos ecológicos

Principais fatores ambientais que influenciam a diversidade de aves em florestas fragmentadas: Redução da área: mudança na abundância, riqueza e composição de espécies: spp possuem áreas de vida mínima Grau de isolamento: a distância entre os fragmentos e o tipo de matriz pode representar uma barreira que impede a dispersão de indivíduos Grau de Conectividade estrutural/funcional Diversidade de habitats e heterogeneidade estrutural da vegetação: muitas vezes os recursos utilizados por uma espécie não estão igualmente distribuídos em uma floresta e a fragmentação pode causar a perda de diversos recursos antes disponíveis no contínuo =s

Efeito de borda: A borda dos fragmentos sofre forte influência do ambiente alterado ao redor, o que é muito prejudicial a muitos organismos florestais. Efeitos de borda abióticos:vento e radiação solar que interferem no microclima; Efeitos biológico direto: envolvendo as mudanças na distribuição e abundância das espécies; Efeito biológico indireto: resulta das mudanças nas interações entre as espécies nas proximidades das bordas como competição com espécies de áreas abertas, aumento de predadores e parasitismo de ninhos. Matriz: intensidade de aumento de competição nas bordas vai depender da composição de espécies do habitat circundante Formato do fragmento: fragmentos de maior relação perímetro/área são os mais afetados

Efeitos da Fragmentação na composição da avifauna (Brown & Sullivan 2005): a resposta das diferentes espécies de aves florestais estariam relacionadas à suas massas corpóreas, que influenciaria diretamente a área de vida e habilidade competitiva das mesmas. A diversidade de spp de maior porte diminuiu em fragmentos devido à limitação da área necessária à obtenção de recursos; Por outro lado, entre as espécies cuja área de vida está contida na área fragmentada, deve ter ocorrido competição por recursos devido à redução dos mesmos, e as espécies menos hábeis, geralmente de menor porte e/ou especialistas, tiveram sua diversidade diminuída. Portanto, a fragmentação causou o aumento da densidade de espécies de médio porte e generalistas

Revisão (Gimenes e dos Anjos, 2003) Apesar dos estudos diferirem em seus resultados sobre os efeitos da fragmentação nas aves, certos padrões foram discerníveis: a extinção seletiva de espécies mais vulneráveis nos fragmentos o aumento da abundância de certas espécies com o aumento da fragmentação

No Brasil: Estudo iniciado por Willis (1979) na Mata Atlântica: remanescentes florestais de 21, 250 e 1400 ha com 93, 146 e 202 spp presentes (antes havia ~230 spp) Algumas spp do frag. pq eram ausentes nos frag. maiores Frugívoros grandes do dossel e insetívoros grandes foram os mais propícios à extinção em fragmentos pequenos Frugívoros foram substituídos por onívoros Aves pequenas se alimentando de insetos pequenos do chão, tornaram-se mais abundantes, porém não mais diversificados Spp de borda foram mais abundantes em fragmentos pequenos  

Na Mata Atlântica: Aleixo e Vielliard (1995) Fragmento florestal tropical isolado de 251ha Desde sua redução em 1969, perdeu spp de grandes frugívoras (Trogonidae, Ramphastidae e Contigidae) e grandes predadores (Accipitridae) Entre 1978-1993: redução de 54% da avifauna de interior de mata e extinções locais de 30 spp Categoria mais afetada: insetívoro do estrato inferior Possíveis causas: Tamanho pequeno, alto grau de isolamento, degradação da cobertura vegetal e efeito de borda ampliado devido à forma alongada da reserva Porém, a abundância da maioria das spp foi maior do que outras áreas de vegetação similar não fragmentada e isolada

Anjos e Boçon (1999) Brooks et al. (1999) Leite e Marini (1999) pesquisaram a taxa de predação de ninhos artificiais Maldonado-Coelho e Marini (2000 e 2003) Marsden et al. (2001) Galetti et al. (2003) Silveira, et al. (2003) Ribon et al. (2003) Uezu et al. (2005):Para as spp de frugívoros, o tamanho do fragmento foi o fator principal na determinação da abundância. Outras 2 spp forma mais afetadas pelo grau de conectividade (presença de corredor e distância entre os remanescentes Anjos (2006) analisou a sensibilidade de aves à fragmentação

Na Amazônia: Monitoramento da comunidade de aves antes e depois da fragmentação de florestas por 20 anos (Bierregaard e Lovejoy 1989; Bierregaard et al. 1992;Bierregaard e Stouffer 1997; Stouffer e Borges 2001,Stouffer et al. 2006) Aumento temporário na abundância de aves após o isolamento Nas guildas, a condição da floresta secundária ao redor foi tão importante quanto o tamanho do fragmento na abundância Presença de áreas de pastagem fez diminuir até 95% da abundância de insetívoros Abundância de algumas guildas retornaram ao nível da pré-isolamento em fragmentos de 10 e 100ha conectados por floresta secundária contínua de 20 anos Dinâmica da vegetação da matriz

Influência da matriz e do tamanho dos fragmentos na avifauna (Antogiovanni e Metzger, 2005): Spp foram + freqüentes em fragmentos peq rodeados por Cecropia que por Vismia Uso destes fragmentos por aves insetívoras (Stouffer e Bierregaard, 1995) Taxa de crescimento de penas (Stratford e Stouffer, 2001) Taxa de perda de espécies de aves (Ferraz et al., 2003)

No Cerrado: Ocorrência e abundância de espécies em pequenos fragmentos de mata Christiansen e Pitter, 1997 Marini, 2001: N° menor de spp. proporção = de spp nas guildas (exceção dos granívoro). A proporção de aves dependentes de floresta, aumentaram de acordo com o tamanho do fragmento, enquanto os semi-dependentes diminuíram. Fragmentos florestais maiores tiveram mais spp exclusivas do que os fragmentos menores Movimentos de aves florestais entre fragmentos de capões de matas (Andrade e Marini, 2001) Nenhum estudo avaliou os efeitos da fragmentação sobre as aves encontradas em habitats abertos do Cerrado  

Padrões Encontrados Diminuição no número de espécies Extinção de espécies de grande porte Extinção de grupos mistos Aumento no número de espécies generalistas Densidade compensatória Aumento de spp de áreas abertas em fragmentos florestais no cerrado

Diminuição no número de espécies Muitas das espécies que evoluíram em florestas contínuas podem não dispor das características ecológicas necessárias à sua sobrevivência em áreas florestais fragmentadas alta especialização alimentar mobilidade restrita baixa tolerância à matriz nidificação e forrageamento no solo baixa densidade baixa taxa de sobrevivência anual

Extinção de espécies de grande porte Falconiformes: necessitam de grandes áreas florestais para a obtenção de alimento Grandes frugívoros: necessitam de diferentes espécies de vegetais frutificando em diferentes estações do ano, o que só pode ser obtido em grandes florestas

Extinção de grupos mistos Várias espécies de aves só sobrevivem em associação com outras espécies formando bandos de forrageamento, o que faz com que sejam afetadas pela desestruturação dos grupos por perda de espécies núcleo, responsáveis por sua organização O mesmo pode ser dito das espécies que formam exércitos seguidores de formigas de correição

Aumento no número de espécies generalistas Espécies que se utiliza de maior diversidade de recursos, como os insetívoros e onívoros, podem se beneficiar com a fragmentação devido à extinção de algumas espécies competidoras

Densidade compensatória Algumas espécies florestais apresentam um aumento em sua densidade populacional em relação a sua densidade em áreas contínuas, provavelmente também pelo afrouxamento nas pressões da competição com outras espécies devido às extinções

Aumento de spp de áreas abertas em fragmentos florestais no cerrado A fragmentação pode proporcionar a condições para que espécies de borda ou áreas abertas colonizem os fragmentos florestais, como por exemplo espécies granívoras

Discussão Cada trabalho abordando efeito de fragmentação em aves tem propostas diferentes. Falta de estudos sobre diversidade, enquanto só existe estudos sobre riqueza. Falta de discussão sobre as possíveis causas envolvendo os efeitos da fragmentação. Fragmentação só em floresta, ausência de trabalhos sobre áreas abertas.

Implicações para a conservação Em termos de conservação da avifauna, há fortes evidências de que pequenos fragmentos florestais suportam apenas uma parte do total de aves originais do local, faltando as espécies mais sensíveis às modificações do ambiente. Pequenos fragmentos não são auto-sustentáveis, pois as populações pequenas podem não ser viáveis a longo prazo, e o processo de extinção tende a aumentar no decorrer do tempo. Desta forma, para se manter a integridade da avifauna regional é necessário a conservação das grandes florestas, ao invés de vários fragmentos pequenos.

Bibliografia Aleixo, A. e Vielliard, J.M.E. 1995. Composição e dinâmica da avifauna da mata de Santa Genebra, Campinas, São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 12, 493-511. Andrade, R.D. e Marini, M.Â. 2001. Movement of birds in natural forest patches in southeast Brazil. Em: J.L.B. Albuquerque, J.F. Cândido Jr., F.C. Straube e A.L. Ross editores. Ornitologia e conservação: da ciência às estratégias. Editora UNISUL, Tubarão, Santa Catarina, 125-136. Antogiovanni, M. e Metzger, J.P. 2005. Influence of the matrix habitats on the occurrence of insectivorous bird species in Amazonian forest fragments. Biological Conservation 122, 441-451. Bierregaard Jr., R.O.; Lovejoy, T.E.; Kapos, V.; Santos, A.A. e Hutchings, R.W. 1992. The biological dynamics of tropical forest fragments. Bioscience 42: 859-866. Bierregaard, Jr., R.O., Gascon, C.; Lovejoy, T.E. e Mesquita, R.C.G. 2001. Lessons from Amazonia: The ecology and conservation of a fragmented forest. Yale University Press, New Haven, EUA. Brown, WP & Sullivan PJ. 2005. Avian community composition in isolated forest fragments: a conceptual revision. OIKOS 111: 1-8. Christiansen, M.B. e Pitter, E. 1997. Species loss in a forest bird community near Lagoa Santa in southeastern Brazil. Biological Conservation 80: 23-32. Dos Anjos, L. 2006. Bird Species Sensitivity in a Fragmented Landscape of the Atlantic Forest in Southern Brazil. Biotropica 38, 229. Ferraz, G.; Russel, G.J.; Stouffer, P.C.; Bierregaard, R.O.; Pimm, S.L. e Lovejoy, T.E. 2003. Rates of species loss from Amazonian forest fragments. PNAS 100, 14069-14073. Galetti, M., C.P. Alves-Costa e E. Cazetta. 2003. Effects of forest fragmentation, anthropogenic edges and fruit colour on the consumption of ornithocoric fruits. Biological Conservation 111, 269-273. Gimenes, MR & dos Anjos L. 2003. Efeitos da fragmentação florestal sobre as comunidades de aves. Acta Scientiarum. Biol. Sci., Maringá, 25(2): 391-402. Leite, L.O. e Marini, M.A. 1999. The effects of forest fragmentation on predation rates of artificial bird nests in Minas Gerais. Ciência e Cultura 51, 34-37.

Maldonado-Coelho, M. e Marini, M. Â. 2000 Maldonado-Coelho, M. e Marini, M.Â. 2000. Effects Of Forest Fragment Size And Successional Stage on Mixed-Species Bird Flocks In Southeastern Brazil. The Condor 102, 585-594. Maldonado-Coelho, M. e Marini, M.Â. 2003. Mixed-species bird flocks from Brazilian Atlantic Forest: the effects of forest fragmentation on their size, richness, and stability. Biological Conservation 116, 19-26. Marini, MÂ. 2001. Effects of forest fragmentation on birds of the cerrado region, Brazil. Bird Conservation International (2001) 11: 13-25. Marsden, S.J., M. Whiffin e M. Galetti. 2001. Bird diversity and abundance in forest fragments and Eucalyptus plantations around an Atlantic forest reserve, Brazil. Biodiversity and Conservation 10, 737-751. Ribon, R., J.E. Simon e G.T. Mattos. 2003. Bird extinctions in Atlantic Forest fragments of the Viçosa region, southeastern Brazil. Conservation Biology 17: 1827-1839. Silveira, L. F.; Olmos, F. e Long, A. J. 2003. Birds in Atlantic Forest Fragments in North-east Brazil. Cotinga, Bedfordshire, UK, v. 20, p. 32-46. Stouffer, P. C.; Bierregaard, R. O., Jr. e Strong, C. 2006. Long-Term Landscape change and bird abundance in Amazonian rainforest fragments. Conservation Biology 20, 1212-1223 Stouffer, P.C. e Bierregaard, R.O. 1995. Use of Amazonian Forest Fragments by Understory Insectivorous Birds. Ecology 76, 2429-2445. Stouffer, P.C. e Borges, S.H. 2001. Conservation recommendations for understory birds in Amazonian forest fragments and second growth areas. Em: R.O. Bierregaard, Jr., C. Gascon, T.E. Lovejoy e R.C.G. Mesquita editores. Lessons from Amazonia: the ecology and conservation of a fragmented forest. Yale University Press, New Haven, EUA. 248- 261. Stratford, J.A. e Stouffer, P.C. 2001. Reduced Feather Growth Rates of Two Common Birds Inhabiting Central Amazonian Forest Fragments. Conservation Biology 15, 721 Uezu, A.; Metzger, J. P.; Vielliard, J.M.E. 2005. Effects of structural and functional connectivity and patch size on the abundance of seven Atlantic Forest bird species. Biological Conservation 123, 507-519. Willis, E.O. 1979. The composition of avian communities in remanescent woodlots in southern Brazil. Papéis Avulsos de Zoologia, São Paulo 33, 1-25.